Vers le 12 siècle, une église fut contiguë à l’abbaye destinée aux habitants de la région.

Il en est fait mention pour la première fois en 1186, sous le vocable de Saint-Denis. Cette chapelle aurait été construite par Simon de Lucé en 1239, pour la commodité des habitants.
C’est pourquoi cette commune qui s’appelait Saint-Avît les Châteaudun, puis Pont sur le Loir en l’an II, Pont en l’an V, Pont les Châteaudun en 1539, pris le nom de Saint Denis les Ponts après la Révolution
Décidée en 1854, la construction de celle-ci fut achevée en 1856 après que le maire de l’époque Monsieur ISAMBERT-PEAN ait réuni les fonds nécessaires à sa construction. Une petite chapelle conservée en partie constitua l’aile nord, symétrique d’une autre chapelle au sud.
C’est l’Impératrice Eugénie, épouse de Napoléon III, dont la main était ouverte à toutes les bonnes œuvres, qui accorda une somme suffisante pour élever le clocher.
Dès 1858, deux des quatre clochetons de la base du clocher tombèrent sur la toiture à la suite d’un ouragan. Le constructeur, Adolphe Gouin de Châteaudun, refusant de réparer, l’architecte Moutonné vint arbitrer. Son rapport de 1859 ne mentionne qu’un seul clocheton.
Selon la technique de l’époque, la nef avait été couverte d’une voûte en brique et plâtre qui s’écroula sous le poids de la neige le jour de Noël 1874 causant la mort de deux femmes. « cet accident ne prouve rien contre les voûtes en général » publia Métais... cependant, avec sagesse, on refit une toiture sur charpente. Après 1875 Testeau, de Châteaudun, exécuta les peintures et décors des murs et de la voûte.
Malgré ces arias l’église est encore là, d’un très caractéristique gothique XIXe siècle: arcs en tiers-point, trilobés, rosace et clochetons.
On peut y admirer un reliquaire de Saint-Denis. C’est un curé de la paroisse Gilles LEVEIL qui fit sculpter ce buste à Orléans au 17 siècle.
L’église abrite une Vierge à l’Enfant assise en marbre du XVème siècle provenant de l’abbaye bénédictine de Saint Avit les Guespières.